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La película se centra en formas superiores de vida que nos vigilan desde otros mundos. Júpiter Jones, una inmigrante rusa que se dedica a fregar retretes para ganarse la vida, posee la misma composición genética que la Reina del Universo, por lo que será considerada como una amenaza para estos seres inmortales, que enviarán a un cazador exmilitar, Caine, para dar con ella.
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Tras una serie de cataclismos que forzaron a la humanidad a abandonar la Tierra, Nova Prime se convirtió en su nuevo hogar. Tras una larga misión fuera de ese planeta, el legendario general Cypher Raige regresa en compañía de su hijo Kitai. En medio de una tormenta de asteroides, la nave se avería y se estrella contra la Tierra, lugar desconocido y peligroso en el que todos los seres vivos no tienen más objetivo que eliminar a los hombres. Como Cypher ha resultado herido, Kitai debe recorrer ese mundo hostil en busca de la baliza de rescate. Siempre ha querido ser un soldado como su padre, y ahora se le presenta la oportunidad de cumplir su deseo.
