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En un universo paralelo donde Peter Parker ha muerto, un joven de secundaria llamado Miles Morales es el nuevo Spider-Man. Sin embargo, cuando el líder mafioso Wilson Fisk construye el 'Super Colisionador' trae a una versión alternativa de Peter Parker que tratará de enseñar a Miles como ser un mejor Spider-Man. Pero no será el único Spider Man en entrar a este universo: cuatro versiones alternativas buscan regresar a su universo antes de que toda la realidad se colapse.
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Policías de otro mundo persiguen a espíritus monstruosos quienes intentan escapar del juicio final escondiéndose entre los vivos. Cuando descubren un plan que podría acabar con toda la vida, ellos deben trabajar para restaurar el equilibrio cósmico.
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Un estudiante de secundaria que fue abandonado por sus padres cuando era niño, dejándolo a cargo de su tío Ben (Martin Sheen) y su tía May (Sally Field). Como la mayoría de los adolescentes de su edad, Peter trata de averiguar quién es y qué quiere llegar a ser. Peter también está encontrando su camino con su primer amor de secundaria, Gwen Stacy (Emma Stone), y juntos luchan por su amor con compromiso. Cuando Peter descubre un misterioso maletín que perteneció a su padre, comienza la búsqueda para entender la desaparición de sus padres, una búsqueda que le lleva directamente a Oscorp, el laboratorio del Dr Curt Connors (Rhys Ifans), ex-compañero de trabajo de su padre. Mientras Spider-Man se encuentra en plena colisión con el alter-ego de Connors, el Lagarto, Peter hará elecciones que alterarán sus opciones para usar sus poderes y darán forma a un destino héroico.
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La película comienza con la fuga de un extraño y poderoso extraterrestre llamado Boris el animal. Es el último superviviente de la raza alienígena boglodita, que sobrevive mediante el ataque, toma, y ocupación de otros planetas habitados. Boris es un asesino, que fue capturado por el agente K y encarcelado en una prisión secreta en la Luna. K también pudo desplegar un sistema de defensa (denominado "Arca Net"), y evitar una invasión boglodita, logrando así su extinción. Sin embargo, Boris logra burlar la seguridad y destruir gran parte de la cárcel, para escapar y vengarse de K.
