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En un universo paralelo donde Peter Parker ha muerto, un joven de secundaria llamado Miles Morales es el nuevo Spider-Man. Sin embargo, cuando el líder mafioso Wilson Fisk construye el 'Super Colisionador' trae a una versión alternativa de Peter Parker que tratará de enseñar a Miles como ser un mejor Spider-Man. Pero no será el único Spider Man en entrar a este universo: cuatro versiones alternativas buscan regresar a su universo antes de que toda la realidad se colapse.
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La película comienza con la fuga de un extraño y poderoso extraterrestre llamado Boris el animal. Es el último superviviente de la raza alienígena boglodita, que sobrevive mediante el ataque, toma, y ocupación de otros planetas habitados. Boris es un asesino, que fue capturado por el agente K y encarcelado en una prisión secreta en la Luna. K también pudo desplegar un sistema de defensa (denominado "Arca Net"), y evitar una invasión boglodita, logrando así su extinción. Sin embargo, Boris logra burlar la seguridad y destruir gran parte de la cárcel, para escapar y vengarse de K.
