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Tras reencontrarse con Gwen Stacy, el amigable vecindario de Spider-Man de Brooklyn al completo es catapultado a través del Multiverso, donde se encuentra con un equipo de Spidermans encargados de proteger su propia existencia. Pero cuando los héroes se enfrentan sobre cómo manejar una nueva amenaza, Miles se encuentra enfrentado a las otras Arañas y debe redefinir lo que significa ser un héroe para poder salvar a la gente que más quiere.
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Narra la vida de Vivo, un kinkajú («oso de la miel» de la selva tropical) dotado de un brillante talento para la música, que busca la forma de viajar desde La Habana hasta Miami para entregarle una canción al antiguo amor de su adorado dueño.
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En un universo paralelo donde Peter Parker ha muerto, un joven de secundaria llamado Miles Morales es el nuevo Spider-Man. Sin embargo, cuando el líder mafioso Wilson Fisk construye el 'Super Colisionador' trae a una versión alternativa de Peter Parker que tratará de enseñar a Miles como ser un mejor Spider-Man. Pero no será el único Spider Man en entrar a este universo: cuatro versiones alternativas buscan regresar a su universo antes de que toda la realidad se colapse.
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Los protagonistas habitarán la misteriosa tierra de Textopolis, donde todos los emojis favoritos de la gente cobran vida, mientras esperan ser seleccionados por el usuario del teléfono. Todos los personajes tienen una sola expresión facial a excepción de Gen, un emoji que nació sin filtro y se llena de múltiples expresiones. Para lograr ser normal, Gen se embarcará en una aventura o “app-ventura”, junto a sus amigos Hi-5 y Jailbreak. Pero pronto, una gran amenaza hará que el destino de estos personajes dependa de los tres amigos, teniendo que salvar su mundo antes que sea borrado por completo.