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サッカーとバスケットボールの要素を織り交ぜた新スポーツ「ポケモン・バッカーズ」のワールドカップが開かれるクラウンシティを目指していたサトシ達は、その道中でヤルキモノの集団に追い詰められていたポケモン・ゾロアと出会う。ゾロアはテレパシーを使い、「マァを助けに行く」とサトシ達に言う。ピカチュウ達の説得もあって、サトシ達はゾロアに協力する事を決め、ゾロアと共にクラウンシティへと向かった。 しかしサトシ達がクラウンシティに着いた時、街の旧市街に繋がる橋が全て封鎖されていた。伝説のポケモンであるライコウ・エンテイ・スイクンが悪のポケモン・ゾロアークに操られて暴れているのだという。そこへ巨大企業コーダイネットワークの社長・コーダイが旧市街に立ち入らないようにとモニターで勧告を出していた。しかし、その暴れているゾロアークこそがゾロアの探していた「マァ」だったのだ。
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ヒカリのポケモンコンテスト挑戦のため、断崖の町・アラモスタウンを訪れたサトシたち。しかし町では、100年前の天才建築家・ゴーディにより設計された庭園が何者かに荒らされる事件が起きるなど、町全体で異変が続いていた。 犯人として疑われるポケモン・"ダークライ"。その頃、町の象徴である「時空の塔」で町の異変を調査していたトニオは、ゴーディの日記に記された予言を読み、「神」と呼ばれしポケモン・"ディアルガ"と"パルキア"にまつわる悪夢が町に近づいていることに気づく。
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盗賊団「ファントムトループ」を率いる悪名高い海賊「ファントム」は、ある日海底で1つのタマゴを手に入れるが、忍び込んでいたポケモンレンジャーの「ジャック・ウォーカー」(ジャッキー)により奪われる。 一方、サトシ一行は旅の途中でポケモンと心を通わすことができるという今では数少ない水の民の一族の末裔、ヒロミとその家族によるマリーナ一座に出会う。たまたま一座と旅を共にすることになったサトシ一行だが、旅の途中ハルカは偶然にも不思議に光るマナフィの卵を発見する。 実はマナフィの卵をファントム一味から守る
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数百年前、オルドラン城は戦争に巻き込まれる危機に瀕する。城と運命を共にすると誓う女王の元から、その城に仕える波導使いアーロンは弟子のルカリオの元へと立ち去るが、戦いが始まろうとしたまさにその時、世界のはじまりの樹に光が灯り、戦いは防がれるのだった。 現代に至り、アーロンは城を守った波導の勇者の伝説として語り継がれ、オルドラン城ではその年の勇者を決めるためのポケモンバトルの大会が催されていた。その大会へ参加したサトシは見事優勝し、優勝者にのみ握ることの許された「アーロンの杖」を手にする。すると突然杖に光が灯りアーロンの弟子であったはずのルカリオが飛び出してきたのだった。