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ウインターカップで誠凛高校が全国制覇を成し遂げてから数ヶ月後—。2年生になった黒子テツヤたちが夏を終える頃、アメリカからストリートバスケットボールチーム「Jabberwock」が来日した。彼らは親善試合でハイレベルな実力を見せつけたが、同時に日本のプレイヤーたちを見下し嘲笑う姿で観客を騒然とさせる。今回の来日イベントに関わっていた相田景虎は、その態度に激怒しリベンジマッチを宣言。「Jabberwock」に対抗できる最強メンバーとして、黒子と火神、そして「キセキの世代」を集め、今回限りのドリームチーム「VORPAL SWORDS」を結成する!
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2029年3月、総理大臣暗殺事件という戦後最大の事件が発生した。 被害者の中には草薙素子のかつての上司、501機関のクルツもいた。バトーやトグサたち寄せ集めメンバーと捜査を開始する草薙。 「お前たちは私のパーツだ。パフォーマンスを発揮出来ないヤツはパージする」と言い放つ草薙に、「俺たちはパーツか?」と反発するメンバー。 事件の背後にあったのは、戦後の義体開発の行く末を左右する技術的障害【デッドエンド】をめぐる政治的取引。 さらに「洗脳・ゴーストへの侵入・疑似記憶の形成」を一度に行う電脳ウィルス【ファイア・スターター】の存在も見え隠れする。 そして、事件を捜査する中で掴んだ手がかりは、草薙の秘められた生い立ちにも繋がっていたのだった……。暗躍する謎のサイボーグ。 総理大臣暗殺の真相。“第三世界”の存在。その先に待ち構える罠。たった1人で己の“戦場”に向かう草薙は、後に残すメンバーに最後の“命令”を告げる。 「自分のゴースト(魂)に従え」。残された6人が己のゴーストに従う時、はぐれ者の寄せ集め集団は最高のパフォーマンスを発揮するチームへと変化する。 “攻殻機動隊”誕生の瞬間に、世界は震撼する―。
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恋人と甘い一時を過ごす休暇中の草薙素子の元に、仲間となったバトーから爆弾テロの急報が届く。その現場を制圧すると主犯のカルディス人の胸にはテロリスト「スクラサス」のシンボルが刻まれていた。 それと同じ頃、山の手のダムで起きた爆発でひとりの刑事が死亡した。その所持品には“人魚の脚(MERMAID'S LEG)”と記された義体技師の名刺と義体の脚部が遺されていた。それを手懸りに死んだ刑事の後輩であるトグサが捜査を開始する。
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父・辰夫、祖父・源三と一緒に、北方四島の一つである色丹島に暮らしている10歳の淳平と7歳の寛太の兄弟。1945年に太平洋戦争が終わり、日本がポツダム宣言を受諾することに。その直後、ソ連軍が、択捉島、国後島、歯舞群島、色丹島に上陸して進駐し、淳平と寛太が通う学校にも兵士がなだれ込んでくる。やがて、二人はロシア人少女と心を通わせるようになるが……。
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天空闘技場で開催されるフロアマスターによる戦い「バトルオリンピア」。その大会にズシが参加することでウィングに招待されたゴンとキルアは、ゲスト来場していたネテロ会長と再会を果たす。しかし大会開催直前、謎の秘密組織「影(かげ)」に天空闘技場を占拠され、不意をつかれたネテロ会長は「怨」によって念を封じられてしまう。 会長の救出に向かうゴンとキルアだが、「影」のメンバーや彼らによって怨能力を与えられたフロアマスターたちが立ち塞がる。果たしてゴンたちは「影」を打ち破り、ネテロ会長を救出できるのか。そして、「影」を率いる隊長・ジェドとネテロ会長との因縁とは…。