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物語は、娘の雪が、母である花の半生を語るかたちで綴られる。 東京のはずれにある国立大学に通う、女子大生の花は、大学の教室でとある男と出会い、恋に落ちる。その男は自分がニホンオオカミの末裔、「おおかみおとこ」であることを告白するが、花はそれを受け入れ2人の子供を産む。産まれた姉「雪」と弟「雨」は狼に変身できる「おおかみこども」であった。しかし雨の出産直後、男は亡くなってしまう。花は2人の「おおかみこども」の育児に追われるが、都会ではたびたび狼に変身してしまう雪と雨を育てるのは難しく、山奥の古民家に移住する。 人の目を気にすることなく山奥で姉弟は育っていく。蛇や猪をも恐れない活発で狼になるのが好きな雪に対し、弟の雨は内向的であったが、やがて雪は小学校に通うようになり、狼にならないように気をつけ、人間として生きていく。一方で雨は小学校に馴染めず、山に入っては狼となって、一匹の狐を「先生」と呼び彼から山で生きる術を学んでいく。
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わずかな手掛かりを頼りに、滝沢を探してニューヨークへと向かった咲。そして無事滝沢と再会を果たすも、彼は「飯沼朗」と名乗った。どうやら彼には、「王様申請」の結果、総理大臣飯沼誠次朗の私生児としての新たな経歴が与えられたらしく、滝沢を次期総理大臣として擁立すべくジュイスによってものすごい勢いで「滝沢朗」の情報が「飯沼朗」に書き換えられていく。彼は本当に総理大臣の私生児なのか。そして、セレソンゲームの勝者はいったい誰なのか。
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2011年2月19日。60発のミサイルが日本各地を攻撃した。誰にも知られることなくその危機を救った滝沢朗は事件後、忽然と姿を消す。たった一人、彼のことを見守った森美咲に自分の携帯電話を託して。それから半年…
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尸魂界(ソウル・ソサエティ)の王族の秘宝“王印”の警護の任についていた日番谷率いる十番隊は、運搬中に謎の一団の襲撃に遭い“王印”を奪われてしまう。その際、日番谷が隊を飛び出し行方をくらましてしまう。数日後、傷ついた日番谷が運び込まれた黒崎医院に向かった一護。日番谷は何も語ろうとせず、行き違いの果てに、2人はついに剣を交えるのだった。