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イマジンの匂いを察知したモモタロスはウラ、キン、リュウタの四人で夜の街を探索していた。そして、ビルの上を軽々と飛び移る人影を発見する。契約者の青年に憑依したスパイダーイマジンを追い詰めるがモモタロスは青年が何処かで見た顔だと気づく。遅れて良太郎も到着するが契約が完了してイマジンは過去に跳んでしまう。
青年は「野上良太郎に会いたい」と望んでいたのだ。青年が何者なのか気になる良太郎とモモタロスだがイマジンの撃退が先、2008年11月22日に跳んだスパイダーイマジンを追い掛け、難なく撃破した電王だがフルチャージの際に使用したライダーパスが見つからない。皆で捜していた隙を突かれてライダーパスを手に持った青年がデンライナーをジャックする。ここにきてモモタロスは青年の正体が仮面ライダーディエンドこと海東大樹だったことを思い出した。
そして、デンライナーは2008年から現代に帰ろうとするがなぜかすぐ戻ってきてしまう。オーナーはそれに対して大樹に「あなたはこの時間に、よほど強い思い入れがあるようですね」と問う。
過去に跳んだ大樹は何をしようとしているのか?更に大樹を追って新たな電王、仮面ライダーG電王に変身する時間警察の黒崎レイジと人工イマジンのイブが現れる。大樹とレイジ、2008年11月22日に始まった両者の因縁とは一体何なのか?
過去と現在の出来事に秘められた失われたお宝を取り戻す時、ディエンドは新たな変身を遂げる。
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ミルクディッパーのリニューアルオープンのための準備をしている愛理と良太郎。その時、モモタロスが良太郎の前にやってきた。イマジンによってデンライナーに行先不明のチケットを入れられてしまいデンライナーのコントロールが出来なくなってしまったらしい。
一方、ミルクディッパーの買出しに出かけた愛理は二人の不良に絡まれかけてしまう。間一髪、良太郎に憑依したモモタロスが追い払ったため事なきを得たが男たちはある人物から愛理を襲えと指図されていたようでその周囲を見回してみると桜井侑斗の姿が。
その頃、制御の出来ないデンライナーには困惑する乗客の中にデネブが乗り込んでいた。その後ミルクディッパーの準備をする愛理、悪漢らしい男達が入店しミルクディッパーで暴れ始める。だがそれを救ったのは侑斗だった。
なぜ、侑斗は愛理を助けたのか?そして愛理を狙う真犯人とは?
さまざまな謎が交差するとき仮面ライダーゼロノスのラブアンドバトルが始まる。
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昔、日本のある島に鬼の兄弟が居て、人々に襲い掛かった。人間達は立ち向かったが、負けてばかりだった。鬼達には、「オニの切り札」と呼ばれる不思議な石があったからだった。ある所、村の娘が「オニの切り札」を二つに分けて、鬼達を見事に退治したのだった。 そして月日が流れ、1980年代のとある時代の田舎にユウという東京から来た少年がいた。母を失って東京から田舎に住む祖母の元へ来たが、田舎の暮らしに馴染めず、同世代のクライメイトに馬鹿にされていじめを受けていた。 いつか東京に帰りたいと願っていた彼は不気味な連中に襲われていた所を、イマジンのデネブと「時の列車」デンライナーに乗る野上良太郎とその仲間達に助けてもらう。彼等の話によれば、自分を襲った連中は、大昔に退治される筈のオニの一族で、大地震の影響で、過去と未来が繋がり、鬼達はそれを利用して、「自分達が退治されない歴史」と変えようとしていた。その影響でデネブの契約者・桜井侑斗は消滅し、良太郎と契約しているイマジン達もはぐれてしまったという。さらに母から貰ったお守りが鬼達が探す「オニの切り札」の片方をだとわかったユウは、自分も鬼退治に行くと言って、デンライナーに乗る。
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銀行強盗犯を追う警官たちの前に現れた良太郎とモモタロスたち。彼らは「デンライナー署の刑事」と名乗り、強盗犯を追跡する。追い詰められた強盗犯はイマジンとファンガイアの正体を現すが、モモタロスたちの奮闘によって撃退される。実は「デンライナー署」は、オーナーから強奪された予備のライダーパスを取り戻すべく立ち上げられたものであり、先の銀行強盗にもパスを強奪した真犯人が一枚噛んでいたのだ。 デンライナー署の捜査に協力すべく、警視庁から派遣された新人刑事の鈴木一哉と共に捜査を開始する良太郎たちは、捜査の中で出会った紅渡と野村静香から「悪の組織」についての噂を耳にし、遂にパスを奪った犯人であるはぐれイマジン・ネガタロスの存在を突き止める。ネガタロスはイマジンやファンガイア、そして人間の犯罪者と手を組み、誰にも負けない究極の悪の組織「ネガタロス軍団(仮)」を作り上げようと画策していた。 潜入捜査を行っていた侑斗とデネブからネガタロス軍団(仮)の目的を知らされた良太郎たちは、国会議事堂襲撃を阻止すべく彼らの前に敢然と立ち塞がる。電王、ゼロノスの2大ライダーと、奪ったパスを使い「ネガ電王」へと変身を遂げたネガタロスとの激戦の最中、ファンガイアの気配を察して渡が変身する仮面ライダーキバも駆け付ける。世界の平和を守るため、電王とゼロノス、そしてキバの3大ライダーが強敵ネガタロスに挑む。
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宝石泥棒に憑依したイマジンを追って、過去の世界に向かった良太郎たち。しかし、それはデンライナーを奪うために仕組まれた罠だった。首謀者は時の列車ばかりを狙う強盗集団の首領・牙王。彼は“神の路線”を走り、全ての時間を支配できるという神の列車を手に入れるため、オーナー達を人質にデンライナーを過去へ走らせる。 残された良太郎とハナにデンライナーから脱出したモモタロスが合流するが良太郎はデンライナーを追っている最中に牙王に蹴られた後遺症で電王に関わる記憶が欠落していた。そこで11歳の良太郎(劇中で小太郎と命名される)やジークとも遭遇。小太郎は時間を超える列車に乗ってみたいと彼らに同行を申し出る。一行は桜井侑斗の助けを借り、ゼロライナーでその後を追った。様々な時代を通り抜け、良太郎たちがデンライナーを発見したのは江戸時代初期の『大坂の役』の頃。そこで牙王は神の路線へ繋がる最後の封印を解こうとしていた。