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悪と戦い、人々を守ってきたヒーロー達だったが、驚異的なパワーに非難の声が高まり、彼らはその活動を禁じられていた。そんなある日、かつてヒーロー界のスターだったボブとその家族のもとに、復活をかけたミッションが舞い込むが、ミッションを任されたのは妻のヘレンだった。留守を預かることになったボブは、慣れない家事・育児に悪戦苦闘する。しかも、赤ちゃんジャック・ジャックの驚きのスーパーパワーが覚醒してしまう。
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迷い込んだ田舎町ラジエーター・スプリングスで、ドック・ハドソンをはじめとする心優しい仲間との触れ合いを経て、自分勝手だった性格を改めたスポーツカーのライトニング・マックィーン。目覚ましい活躍を見せてきたマックィーンだったが、最新型レーサーが次々と台頭してきて苦戦を強いられる。いつまでも第一線にいたいという焦りに駆られたマックィーンは、ある日レース中にクラッシュ事故に遭遇。運にも世間にも見放され、頭の中に引退という文字がちらつく。
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人間の子どもたちを怖がらせ、その悲鳴をエネルギー源として用いるモンスターの世界。そこに暮らすモンスター青年マイクは、明朗活発でポジティブな思考の持ち主だったが、仲間よりも体が小さくてルックスもかわいいことに劣等感を抱いていた。これでは子どもたちを絶叫させる“恐がらせ屋”にはなれないと、世界中のモンスターが憧れを抱く名門大学「モンスターズ・ユニバーシティ」に入学。期待に胸を膨らませる彼だが、そこにはサリーを筆頭に大きくて姿が恐ろしい“恐がらせ屋”のエリート候補生があふれていた。