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悪の支配者から島を、そして仲間たちを守るため、ヒックとドラゴンのトゥースの新しい冒険が今、始まる! ドラゴンと人間が共存するバーク島では、賑やかなドラゴンレースが開催されていた。レースに参加しないヒックは、ドラゴンのトゥースに乗って地図にない場所を求め探検へ出かけてゆく。見慣れない島を発見したヒックは、そこで巨大なドラゴンを操る集団を見つけるが、何と彼らはバーク島を狙っていた。
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長ぐつをはいたネコことプスは孤児院でイメルダによって育てられたが「無実の罪」で街を追われ賞金首になっていた。ある日街の酒場で魔法の豆の話を耳にする。魔法の豆とはプスが自身の半生を費やして遂には見つけることが叶わなかったものであるが、ジャックとジルがその魔法の豆を持っているという情報を聞いてその豆を盗もうと行動に移す。
しかし、その場で謎の覆面ネコと居合わせ、覆面のネコも魔法の豆を盗もうとしており口論の末にジャックとジルに見つかってしまい豆を盗むのに失敗してしまう。プスは覆面のネコと対決してこのネコがメスのキティだと分かる。そしてこの場で旧友のハンプティ・ダンプティと7年ぶりに再会する。ハンプティとは前述の「無実の罪」の元凶となっており、プスに魔法の豆の木を登って雲の上にある巨人の城へ行き伝説のアヒルが産む金の卵を探し当てようと持ちかける。
プスは、ハンプティ達を信用できないと一旦は拒否するも、再び街の人々の信頼を取り戻して自分へかかった無実の罪を相殺できるのではないかと考え話を受け入れる。しかし、その裏にはプスの想像を超えるような罠が待ち受けていた。
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悪の天才メガマインドは、自分と正反対に人々の人気と尊敬を集めるスーパーヒーロー・メトロマンをライバルと定め、果てしない争いを続けていた。だがあるとき、メガマインドはついにメトロマンを倒し、骨に変えてしまう。自分でもまさか信じていなかった勝利に、メガマインドは喜びより戸惑いを覚える。宿敵を失った彼は悪行にも張り合いをなくし、やむなく自らの力で新たなライバルヒーローを作り出そうとする。