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2020年、岡山・倉敷市。無愛想な父と2人で暮らす女子高校生ココネは、昼寝が大好きで授業中に居眠りしては怒られていた。彼女は、眠るたびに異世界で姫となって冒険する夢を見るようになり、不思議に感じていた。そんなある時、突然父が逮捕され、東京へ連行されてしまう。父を信じるココネは、幼なじみの大学生モリオとともに東京へ向かうが、その中で自分の周囲で起きる一連の事件と、あの奇妙な夢との関連性に気付く。
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1944年広島。18歳のすずは、顔も見たことのない若者と結婚し、生まれ育った江波から20キロメートル離れた呉へとやって来る。それまで得意な絵を描いてばかりだった彼女は、一転して一家を支える主婦に。創意工夫を凝らしながら食糧難を乗り越え、毎日の食卓を作り出す。やがて戦争は激しくなり、日本海軍の要となっている呉はアメリカ軍によるすさまじい空襲にさらされ、数多くの軍艦が燃え上がり、町並みも破壊されていく。そんな状況でも懸命に生きていくすずだったが、ついに1945年8月を迎える。
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1,000年に1度のすい星来訪が、1か月後に迫る日本。山々に囲まれた田舎町に住む女子高生の三葉は、町長である父の選挙運動や、家系の神社の風習などに鬱屈(うっくつ)していた。それゆえに都会への憧れを強く持っていたが、ある日彼女は自分が都会に暮らしている少年になった夢を見る。夢では東京での生活を楽しみながらも、その不思議な感覚に困惑する三葉。一方、東京在住の男子高校生・瀧も自分が田舎町に生活する少女になった夢を見る。やがて、その奇妙な夢を通じて彼らは引き合うようになっていくが……。
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物語は、娘の雪が、母である花の半生を語るかたちで綴られる。 東京のはずれにある国立大学に通う、女子大生の花は、大学の教室でとある男と出会い、恋に落ちる。その男は自分がニホンオオカミの末裔、「おおかみおとこ」であることを告白するが、花はそれを受け入れ2人の子供を産む。産まれた姉「雪」と弟「雨」は狼に変身できる「おおかみこども」であった。しかし雨の出産直後、男は亡くなってしまう。花は2人の「おおかみこども」の育児に追われるが、都会ではたびたび狼に変身してしまう雪と雨を育てるのは難しく、山奥の古民家に移住する。 人の目を気にすることなく山奥で姉弟は育っていく。蛇や猪をも恐れない活発で狼になるのが好きな雪に対し、弟の雨は内向的であったが、やがて雪は小学校に通うようになり、狼にならないように気をつけ、人間として生きていく。一方で雨は小学校に馴染めず、山に入っては狼となって、一匹の狐を「先生」と呼び彼から山で生きる術を学んでいく。