Masako Nakazato

11年に一度の祭りを目前に、活気づく正十字学園町。その陰では祓魔師たちが総出で悪魔の討伐に奔走していた。燐は幽霊列車（ファントムトレイン）討伐の任に当たっていたが、その途中で古い祠を損壊させ、封印されていた悪魔を解放してしまう。責任を取るため、燐はその悪魔を「うさ麻呂」と名付け、自室に置いて監視することとなった。当初こそ衝突した燐とうさ麻呂だったが、生活を共にする中で徐々に打ち解け、いつしか兄弟のように親しくなっていく。

木ノ葉の里に、死んだはずの“暁”メンバーたちが襲来してきた。ナルト達は撃退し、家族たちが暖かく迎える。ただ一人、天涯孤独の身であるナルトを除いて･･･。そんなナルトと、些細な親子喧嘩で家を飛び出してきたサクラの前に“うちはマダラ”が現れ、恐るべき瞳術を発動させる。ふと気がつくと、仮面の男は消え去り平穏な木ノ葉の里が帰ってきた。だが、そこに住む人々は何かがおかしい。さらにナルトの元には、本来この世にいるはずのない男女二人が･･･。

物語は、娘の雪が、母である花の半生を語るかたちで綴られる。 東京のはずれにある国立大学に通う、女子大生の花は、大学の教室でとある男と出会い、恋に落ちる。その男は自分がニホンオオカミの末裔、「おおかみおとこ」であることを告白するが、花はそれを受け入れ2人の子供を産む。産まれた姉「雪」と弟「雨」は狼に変身できる「おおかみこども」であった。しかし雨の出産直後、男は亡くなってしまう。花は2人の「おおかみこども」の育児に追われるが、都会ではたびたび狼に変身してしまう雪と雨を育てるのは難しく、山奥の古民家に移住する。 人の目を気にすることなく山奥で姉弟は育っていく。蛇や猪をも恐れない活発で狼になるのが好きな雪に対し、弟の雨は内向的であったが、やがて雪は小学校に通うようになり、狼にならないように気をつけ、人間として生きていく。一方で雨は小学校に馴染めず、山に入っては狼となって、一匹の狐を「先生」と呼び彼から山で生きる術を学んでいく。