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東京・八丈島近海に建設された、世界中の警察が持つ防犯カメラを繋ぐための海洋施設「パシフィック・ブイ」。本格稼働に向けて、ヨーロッパの警察組織・ユーロポールが管轄するネットワークと接続するため、世界各国のエンジニアが集結。そこでは顔認証システムを応用した、とある「新技術」のテストも進められていた―。 一方、園子の招待で八丈島にホエールウォッチングに来ていたコナン達 少年探偵団。するとコナンのもとへ沖矢昴(赤井秀一)から、ユーロポールの職員がドイツでジンに殺害された、という一本の電話が。不穏に思ったコナンは、「パシフィック・ブイ」の警備に向かっていた黒田兵衛ら警視庁関係者が乗る警備艇に忍び込み、施設内に潜入。すると、システム稼働に向け着々と準備が進められている施設内で、ひとりの女性エンジニアが黒ずくめの組織に誘拐される事件が発生…! さらに彼女が持っていた、ある情報を記すUSBメモリが組織の手に渡ってしまう… 海中で不気味に唸るスクリュー音。そして八丈島に宿泊していた灰原のもとにも、黒い影が忍び寄り…
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海を蹂躙する謎の敵「深海棲艦」。在りし日の艦艇の魂を胸に抱き、その脅威に唯一対抗できる「艦娘」たち。艦娘たちの拠点「鎮守府」の存亡をかけ双方が激突した「MI作戦」では特型駆逐艦「吹雪」の活躍もあり艦娘たちが勝利を収めたが、その激戦以降、彼女たちの戦いはますます熾烈なものとなっていた。MI作戦の成功を足がかりに、鎮守府の戦力は南方の海域に進出。敵泊地の攻略を続け、その戦域を少しずつ拡大していた。その中で新たな前線基地に集結し、次の作戦に備える艦娘たち。戦いを経て成長し、そして新たな戦力も加わって続けて作戦に成功を収め意気上がる彼女たちだったが、目標とする海域に重大な異変が発生していることが判明する。そこで艦娘たちを待ち受けるものとは――。
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11年に一度の祭りを目前に、活気づく正十字学園町。その陰では祓魔師たちが総出で悪魔の討伐に奔走していた。燐は幽霊列車(ファントムトレイン)討伐の任に当たっていたが、その途中で古い祠を損壊させ、封印されていた悪魔を解放してしまう。責任を取るため、燐はその悪魔を「うさ麻呂」と名付け、自室に置いて監視することとなった。当初こそ衝突した燐とうさ麻呂だったが、生活を共にする中で徐々に打ち解け、いつしか兄弟のように親しくなっていく。