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人と妖の間で忙しい毎日を送る夏目は、偶然昔の同級生・結城と再会したことで、妖にまつわる苦い記憶を思い出す。
そんな頃、夏目は、名前を返した妖の記憶に出てきた女性・津村容莉枝と知り合う。
レイコのことを知る彼女は、いまは一人息子の椋雄とともに穏やかに暮らしていた。
彼らとの交流に心が和む夏目。
だが、親子の住む町には謎の妖が潜んでいるらしかった。
そのことを調べに行った帰り、ニャンコ先生の体についてきた"妖の種"が、藤原家の庭先で、一夜のうちに木となって実をつける。
どことなく自分に似た形のその実を食べてしまったニャンコ先生が、なんと3つに分裂してしまう――!?
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穏やかな日常は終わりを告げ、運命の日が始まろうとしていた。数千年に一度、地球を襲う最悪の妖怪ウィルス・鬼まろ。人の“悪意”に感染して無限に増殖していく…。 いちはやく異変に気づいたエンマ大王は人間と妖怪の滅亡の危機を救うため、いにしえの力を秘めた『妖怪ウォッチ エルダ』に選ばれし者を見つけだした。なんとそれはケータの娘・ナツメだった!ウィスパーから『エルダ』を受け取ったナツメは、妖気を操る少年・アキノリ、そして伝説の猫妖怪・ジバニャンたちと鬼まろ退治にのりだした。 いっぽう鬼まろは、闇を抱える少年・トウマと契約を交わし、“悪意”を増殖させる邪悪な『鬼眼ギア』を与える。トウマを利用し、次々と人の心を食らっていく鬼まろ。そして、鬼まろが集めた“悪意”が力をあたえ、最も恐ろしい鬼王・羅仙を蘇らせてしまった!
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とある海辺の町の夏休み。中学生たちは花火大会を前に「花火は横から見たら丸いのか?平たいのか?」という話題で盛り上がっていた。そんな中、クラスのアイドル的存在のなずなが、母親の再婚のため転校することになった。なずなに思いを寄せる典道は、転校をしたくないなずなから「かけおち」に誘われ、時間が巻き戻る不思議な体験をする。