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郊外の町に暮らすちょっと大人びた小学4年生アオヤマ君。その日一日、発見したことをノートに記録し、気になったことは徹底的に研究する彼は、気さくで胸が大きくてミステリアスな歯科医院の“お姉さん”の研究を続けていた。そんなある日、町にペンギンが次々と現われ、どこかへと消える奇妙な事件が起きる。この謎について調査を開始したアオヤマ君は、“お姉さん”が投げたコーラの缶がペンギンに変わる様子を目撃する。
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人里離れた土地に住み、ヒビオルと呼ばれる布に日々の出来事を織り込みながら静かに暮らすイオルフの民。10代半ばで外見の成長が止まり数百年の寿命を持つ彼らは、“別れの一族"と呼ばれ、生ける伝説とされていた。両親のいないイオルフの少女マキアは、仲間に囲まれた穏やかな日々を過ごしながらも孤独を感じていた。ある日、イオルフの長寿の血を求め、レナトと呼ばれる古の獣に跨りメザーテ軍が攻め込んできてイオルフ一番の美女レイリアはメザーテに連れさられ、マキアが密かに想いを寄せる少年クリムは行方不明になる。マキアはなんとか逃げ出したが、仲間も帰る場所も失ってしまう。虚ろな心で暗い森をさまようマキア。そこで呼び寄せられるように出会ったのは、親を亡くしたばかりの“ひとりぼっち"の赤ん坊だった。
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とある海辺の町の夏休み。中学生たちは花火大会を前に「花火は横から見たら丸いのか?平たいのか?」という話題で盛り上がっていた。そんな中、クラスのアイドル的存在のなずなが、母親の再婚のため転校することになった。なずなに思いを寄せる典道は、転校をしたくないなずなから「かけおち」に誘われ、時間が巻き戻る不思議な体験をする。
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高校二年の春休みに、美しき吸血鬼キスショット・アセロラオリオン・ハートアンダーブレードと出会った阿良々木暦。四肢を失い、瀕死の状態にあった彼女を助けた暦は、しかし自らも吸血鬼になってしまう。人間に戻るためには、奪われたキスショットの四肢を取り戻さなければならない。怪異の専門家・忍野メメの助言を受けた暦は、過酷な戦いに乗り出していくことになる。彼の前には、身長2メートルを超える巨漢である吸血鬼を狩る吸血鬼・ドラマツルギーと、巨大な十字架を自在に操る半吸血鬼(ヴァンパイア・ハーフ)のエピソード。そして、吸血鬼退治を専門にする、物静かな人間・ギロチンカッターが待ち受けていた。