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東京から少し離れた田舎町に暮らす少年・ロウマ。 周囲と上手く馴染むことができないロウマは、 同じように浮いた存在であったトトと二人だけのチーム"ドン・グリーズ"を結成する。 その関係はトトが東京の高校に進学して、離れ離れになっても変わらないはずだった。 「ねえ、世界を見下ろしてみたいと思わない?」 高校1年生の夏休み。それは新たに"ドン・グリーズ"に加わったドロップの何気ない一言から始まった。 ドロップの言葉にのせられた結果、山火事の犯人に仕立て上げられてしまったロウマたちは、 無実の証拠を求めて、空の彼方へと消えていったドローンを探しに行く羽目に。 ひと夏の小さな冒険は、やがて少年たちの“LIFE”(生き方)を一変させる大冒険へと発展していく。
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地球滅亡のカウントダウンが迫る中、かつての盟友である銀時、高杉、桂はそれぞれの想いを胸にひた走る。 だが彼らの前に立ちはだかったのは、あまりにも哀しい絆を持つ人物…… 銀時たちを教え導いた師匠・吉田松陽とは別の人格、虚(うつろ)だった――。 最後にして最大の敵・虚は、自らの命を終わらせるため、地球を丸ごと道連れにしようとしていた。 虚の野望を阻止し、師匠・松陽の悲願を胸に戦い続ける銀時たちを援護するため、新八、神楽、真選組、かぶき町の面々、かつてのライバルたちまでもが参戦する! 巨大化してゆく虚の力。己の命をかけて対峙する高杉。 ぼろぼろになった銀時が最後に見たものとは…!銀時は果たして、すべてを終わらせることができるのか…! 星の生命力“アルタナ”のエネルギーで生まれた魔人、虚(うつろ)。 長い年月をかけて生まれ変わりを繰り返してきた不老不死の化け物、 その中でつかの間に現れた人格が、かつて松下村塾を開き、幼い銀時たちを教え導いた師匠・吉田松陽だった…。
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1960年代の東京・さくら元町。少年下町シンは新聞配達のアルバイトをしながら、唯一の肉親である病気の母を懸命に支えていた。しかし謎の妖怪が母に取り憑き、母は突然操られたように家を飛び出した末、車に轢かれて命を落としてしまう。自暴自棄に至ったシンは母の後を追おうと川に飛び込もうとした時、高城イツキに引き止められ「死んだって母さんには会えない」「最後まで投げるな」と諭す。イツキの姉も同じようにビルから飛び降り命を落とし、それは魂を奪う妖怪・玉藻前(タマモ)の仕業であるという真相に至った。