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SWORD地区の“O”に当たる別名“漆黒の凶悪高校”こと鬼邪高校は、定時制と全日制に分かれていて、定時制の番長である村山良樹(山田裕貴)がトップに君臨している。全日制に転入して来た花岡楓士雄(川村壱馬)は、まず全日制制覇を目指し、いつか村山に1対1の勝負を挑む日を待ち望んでいた。そしてSWORD地区の隣町である戸亜留市では、リーダーの上田佐智雄(志尊淳)をはじめとする最強メンバーを有する鳳仙学園の勢いが増していた。
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チームを超えて力を合わせ、悪名高きスカウト集団・DOUBTと監獄からの刺客・プリズンギャングとの“黒白堂駅の闘い”に勝利したSWORD(山王連合会、White Rascals、鬼邪高校、RUDE BOYS、達磨一家)メンバーたち。だが、勝者が決まったかに見えたその場に、九龍グループの善信会を率いる善信吉龍が乗り込んでくる。九龍グループが振りかざす“大人の力”は、想像をはるかに超えて強力だった。琥珀、九十九、雨宮雅貴・広斗兄弟が、命懸けで公開したUSB内の機密情報によって一度は逮捕された九龍グループ総裁・九世龍心は、証拠不十分によりすぐ釈放。打ちのめされた若者たちに追い打ちをかけるかのように、九龍グループ総力を結集した“SWORD壊滅行動”が遂行されていく。
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「山王連合会」「White Rascals」「鬼邪高校」「RUDE BOYS」「達磨一家」という5つのチームが拮抗するエリア、SWORD地区。彼らは伝説のチーム「ムゲン」のリーダー琥珀が率いる湾岸連合軍との死闘に辛くも勝利し、SWORD地区はつかの間の平和を取り戻していたが、九龍グループによるカジノ建設計画をめぐり、仲間たちとの固い友情で結ばれた男たちはSWORD地区の未来を懸けて最大の決戦に挑む。
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The Amamiya Brothers, Masaki (Takahiro) and Hiroto (Hiroomi Tosaka), keep looking for their older brother Takeru (Takumi Saito) who disappeared one year ago. The three Amamiya brothers lost their parents when they were young. Since then, they relied only on each other. On the anniversary of their parents' death, Masaki and Hiroto expect Takeru to appear. Instead, they meet a person who has a clue on Takeru's whereabouts.
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とある一帯を支配する最強のグループ「ムゲン」が「雨宮兄弟」と激しい抗争を繰り広げた後、ムゲンが解散し雨宮兄弟も姿を消す。その後、頭角を現した五つのチーム「山王連合会」「White Rascals」「鬼邪高校」「RUDE BOYS」「達磨一家」の頭文字を取り街は「SWORD」地区といわれ、「G-SWORD」と呼ばれるグループが互いにしのぎを削っていた。そこへある男が帰ってきたことで、SWORD地区には不穏な空気が漂い始める。
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地方都市で写真館を営む深沢雅仁は、妻・慶子と小学4年の息子・英治、幼稚園児の娘・絵里奈の4人家族。慶子のお腹には新たな命も宿り、幸せな毎日を送っていた。そんなある日、2人だけで買い物に出かけた兄妹が交通事故に遭ってしまう。英治は奇跡的に一命は取り留めたものの、絵里奈は帰らぬ人に。以来、家の中からは笑顔がすっかりなくなり、それぞれが重い喪失感や自責の念に駆られていく。
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ゲゲゲの森。そこでは鬼太郎をはじめとする妖怪たちが暮らしていた。
茶谷建設が強引に建設を進めるレジャーランド計画によって立ち退きを迫られている近くの団地では、妖怪が出現して転居を拒む住民を脅かしていた。それは茶谷建設に雇われて強引な住民対策を行っていたねずみ男が手引きをしていたのだった。団地に住む少年・三浦健太は鬼太郎に手紙を出して助けを求める。
鬼太郎に悪事を悟られたねずみ男は退散するが、その帰り道、彼は廃墟の稲荷社殿の地下で光り輝く謎の石を見つけ、宝石と思い質屋に売ってしまった。だがその石こそ、邪悪な妖怪や人間の怨念が凝縮された「妖怪石」だった。さらには質屋が目を離した隙に、たまたま店を訪れていた健太の父が、石の魔力に拐かされて石を盗んでしまった。石を管理していた妖狐一族の空狐は怒り狂い、配下の気狐を従えて石の在処を追う。だが空狐の本心は、これを機に石の力を使って人間を支配しようという魂胆だった。
善と悪、様々な妖怪達を巻き込む鬼太郎史上最大のピンチの戦いが今、始まろうとしていた。