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魔法帝を夢見るアスタの前に立ちはだかるのは、魔法が全て世界で、生まれながらに魔法が使えない少年アスタは、逆境を超え己の力を証明するため、ライバルのユノと共に魔道士の頂点「魔法帝」を目指し数々の強敵と戦ってきた。実績を積み重ね、魔法帝への道を歩むアスタの前に現れたのは、最凶と恐れられ封印されていた先代魔法帝コンラートと3人の歴代魔法帝。「帝剣」と共に復活した彼らの目的はクローバー王国の殲滅。「魔法帝を夢見る少年」VS「歴代魔法帝」魔法帝を巡り、全魔法騎士団を巻き込んだ激闘が開始された。
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オロチの危機が去った後、曇家3兄弟の長男・天火は大津を旅立った。次男・空丸は兄から託された責任の重さを実感しながら、末弟・宙太郎ら周囲の人々の助けを借り、曇家の新たな当主としての日々を過ごしていた。そんなある日、空丸たちを何者かが襲撃する。身のこなしや笑みを浮かべた顔が、どこか天火を思わせる謎の男。その体には、なんとオロチのウロコが。男を追う中で、やがて空丸たちは恐るべき陰謀の存在を知る。
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かつて曇天火に金城白子と名付けられた男・壱助(いすけ)。彼は双子の弟・壱雨(いさめ)とともに、2人でひとりの十代目風魔小太郎として一族を束ねてきた。幼いころ、一族のおきてで双子は忌み子とされ、片方は殺される運命にあった。だが、2人の両親は同族を殺してまでも壱雨の存在を隠し、2人を育てる。やがて壱助は同世代でも秀でた存在となっていくが、外を見ることすら許されない壱雨は、兄への複雑な想いを抱える。
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琵琶湖のほとり、大津。300年に一度、曇天が続く時によみがえり、災いをもたらすという破壊神オロチ。その復活の時が近づき、オロチ討伐を目的とした部隊・犲(やまいぬ)が結成される。曇家当主・大湖が師範を務めるその部隊には、曇家の長兄・天火とその盟友・安倍蒼世、そして佐々木妃子らの姿があった。国を守る志で結ばれた隊員たちだったが、やがて天火はある事件をきっかけに、部隊と道を分かつことになる。