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에인즈워스와의 격투로부터 잠깐의 휴식. 미유를 구출한 이리야일행은 평행세계의 에미야 시로로부터 미유의 과거, 이 세계에서 일어난 성배전쟁을 알게 된다. 그것은 미유의 슬픈 운명이며, 미유를 위하여 오빠의 사랑이 목숨을 걸고 걸었던 장렬한 싸움의 이야기였다. 인류의 구제를 위해 미유를 희생하는 에인즈워스. 미유를 위해 세계의 적이 되기로 결정한 시로. 용납할 수 없는 두 정의에 모든 것을 지키겠다고 다짐하는 이리야. "도와줄게. 나는 모두가 살아날 수 있는 길을 찾기로 결심했으니까!" 소중한 사람들과 함께 웃을 수 있는 내일을 만들기 위해서. 마법소녀들의 싸움이 다시 시작된다...!
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혈귀로 변해버린 여동생 네즈코를 인간으로 되돌릴 단서를 찾아 비밀조직 귀살대에 들어간 탄지로. 젠이츠, 이노스케와 새로운 임무 수행을 위해 무한열차에 탑승 후 귀살대 최강 검사 염주 렌고쿠와 합류한다. 달리는 무한열차에서 승객들이 하나 둘 흔적 없이 사라지자 숨어있는 식인 혈귀의 존재를 직감하는 렌고쿠. 귀살대 탄지로 일행과 최강 검사 염주 렌고쿠는 어둠 속을 달리는 무한열차에서 모두의 목숨을 구하기 위해 예측불가능한 능력을 가진 혈귀와 목숨을 건 혈전을 시작하는데...
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마술사 '마스터'와 영령 '서번트'가 모든 소원을 이뤄주는 '성배'를 둘러싸고 싸우는 '성배전쟁'. 하지만 그 싸움은 일그러져 있었다. 마토 사쿠라는 자신이 저지른 죄와 함께 마키리의 잔으로서 각성하여 깊은 어둠 속에 빠지고 말았다. 그런 사쿠라를 지키겠다고 맹세한 소년, 에미야 시로는 토오사카 린과 함께 사쿠라를 어둠 속에서 구하고 일그러진 '성배전쟁'을 끝내기 위해 자신의 몸을 돌보지 않고 가혹한 싸움에 몸을 던진다. 소년의 소망은 소녀에게 닿을 것인가. 끝을 향해 달려가는 '성배전쟁' 최후의 싸움이 드디어 시작된다.