10년 만에 후유키시에서 시작된 [성배전쟁]은 이 전쟁의 3대 가문인 마토 가문의 당주 마토 조켄의 참전으로 인하여 일그러지고, 뒤틀리고, 어긋나 버렸다. 마스터로서 싸움에 가담한 에미야 시로도 부상을 입고 서번트인 세이버마저 잃어버렸지만, 그는 마토 사쿠라를 지키기 위해 싸움에서 물러나지 않는다. 하지만 그녀 또한 마술사의 숙명에 사로잡히는데...
사악한 요괴에게 가족의 영혼을 빼앗긴 ‘서민’은 영혼을 되찾을 방법을 알고 있는 ‘고귀한’과 요괴를 보는 소녀 ‘천송이’의 도움으로 요괴워치를 손에 넣는다. 귀요미 요괴 ‘깜냥이’와 요괴 삼총사를 소환한 세 친구는 소중한 가족을 되찾기 위해 신비롭고 환상적인 요마계로 떠나는데…