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도깨비왕 ‘라선’은 자신의 부활을 위해, 사악한 요괴 바이러스 ‘어둠깨비’를 지구에 퍼뜨리고 ‘어둠깨비’들은 외로운 소년 ‘서도영’을 통해 어둠의 힘을 증식시킨다. 한편 ‘염라대왕’의 지시를 받아 새로운 요괴워치의 주인을 찾던 ‘위스퍼’는 정의감이 강한 소녀 ‘윤단아’와 술법을 사용할 줄 아는 소년 ‘천유성’을 만난다. ‘윤단아’는 절체절명의 위기에서 벗어나기 위해 요괴들을 소환하기 시작하고, 요괴들에게는 라이트사이드&섀도사이드 두 개의 얼굴이 있다는 사실을 알게 된다. 그리고 마침내 시작된 운명의 전투!
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1998년 8월, 레이엔 여학원의 학생인 세오 시즈네는 미래를 볼 수 있는 미래시를 가지고 있다. 이런 그녀는 8월, 여름방학을 맞아 친가로 돌아가게 되었다. 돌아가던 와중 자신과 같은 버스에서 내린 남자가 죽는 미래를 보고 만다. 망설이던 세오는 남자를 불러세워 죽음의 원인이 되는 가방을 그에게서 떨어트리기 위해 노력하지만, 무시당하기만 한다. 최후의 수단으로 남자의 가방을 붙잡고 늘어지던 세오를 구해준 것은 그 순간 그 길을 지나가고 있던 고쿠토 미키야였다. 세오의 사정을 들은 미키야는 세오 대신 남자를 만나러 가는데......
