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혈귀로 변해버린 여동생 네즈코를 인간으로 되돌릴 단서를 찾아 비밀조직 귀살대에 들어간 탄지로. 젠이츠, 이노스케와 새로운 임무 수행을 위해 무한열차에 탑승 후 귀살대 최강 검사 염주 렌고쿠와 합류한다. 달리는 무한열차에서 승객들이 하나 둘 흔적 없이 사라지자 숨어있는 식인 혈귀의 존재를 직감하는 렌고쿠. 귀살대 탄지로 일행과 최강 검사 염주 렌고쿠는 어둠 속을 달리는 무한열차에서 모두의 목숨을 구하기 위해 예측불가능한 능력을 가진 혈귀와 목숨을 건 혈전을 시작하는데...
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마술사 '마스터'와 영령 '서번트'가 모든 소원을 이뤄주는 '성배'를 둘러싸고 싸우는 '성배전쟁'. 하지만 그 싸움은 일그러져 있었다. 마토 사쿠라는 자신이 저지른 죄와 함께 마키리의 잔으로서 각성하여 깊은 어둠 속에 빠지고 말았다. 그런 사쿠라를 지키겠다고 맹세한 소년, 에미야 시로는 토오사카 린과 함께 사쿠라를 어둠 속에서 구하고 일그러진 '성배전쟁'을 끝내기 위해 자신의 몸을 돌보지 않고 가혹한 싸움에 몸을 던진다. 소년의 소망은 소녀에게 닿을 것인가. 끝을 향해 달려가는 '성배전쟁' 최후의 싸움이 드디어 시작된다.
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10년 만에 후유키시에서 시작된 [성배전쟁]은 이 전쟁의 3대 가문인 마토 가문의 당주 마토 조켄의 참전으로 인하여 일그러지고, 뒤틀리고, 어긋나 버렸다. 마스터로서 싸움에 가담한 에미야 시로도 부상을 입고 서번트인 세이버마저 잃어버렸지만, 그는 마토 사쿠라를 지키기 위해 싸움에서 물러나지 않는다. 하지만 그녀 또한 마술사의 숙명에 사로잡히는데...