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열일곱 여름, 그 빛나던 계절에, 너를 만났다. 하이쿠를 좋아하는 과묵한 소년과 명랑하지만 콤플렉스가 있는 소녀. 작은 우연이, 평생 못 잊을 마법 같은 여름을 둘에게 선사한다.
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사악한 요괴에게 가족의 영혼을 빼앗긴 ‘서민’은 영혼을 되찾을 방법을 알고 있는 ‘고귀한’과 요괴를 보는 소녀 ‘천송이’의 도움으로 요괴워치를 손에 넣는다. 귀요미 요괴 ‘깜냥이’와 요괴 삼총사를 소환한 세 친구는 소중한 가족을 되찾기 위해 신비롭고 환상적인 요마계로 떠나는데…
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도깨비왕 ‘라선’은 자신의 부활을 위해, 사악한 요괴 바이러스 ‘어둠깨비’를 지구에 퍼뜨리고 ‘어둠깨비’들은 외로운 소년 ‘서도영’을 통해 어둠의 힘을 증식시킨다. 한편 ‘염라대왕’의 지시를 받아 새로운 요괴워치의 주인을 찾던 ‘위스퍼’는 정의감이 강한 소녀 ‘윤단아’와 술법을 사용할 줄 아는 소년 ‘천유성’을 만난다. ‘윤단아’는 절체절명의 위기에서 벗어나기 위해 요괴들을 소환하기 시작하고, 요괴들에게는 라이트사이드&섀도사이드 두 개의 얼굴이 있다는 사실을 알게 된다. 그리고 마침내 시작된 운명의 전투!
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윈터컵에서 세이린 고등학교가 전국을 제패하고 몇 개월 뒤. 2학년이 된 쿠로코의 여름이 끝나갈 즈음, 미국에서 길거리 농구팀 ‘Jabberwock’가 방일한다. 그들은 친선 시합에서 차원이 다른 실력을 보여줌과 동시에 일본 플레이어들을 무시하며 비웃는 모습으로 관객들의 공분을 산다. 이번 일본 방문 이벤트 관계자였던 아이다 카케토라는 그 태도에 격노해 리벤지 매치를 선언하고, ‘Jabberwock’에 대항할 수 있는 최강의 멤버로 쿠로코와 카가미, 그리고 ‘기적의 세대’를 모아 단 한경기만을 위한 드림팀 ‘VORPAL SWORDS’를 결성한다!
