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Larry Daley, o ex-guarda noturno do Museu de História Natural, agora é um sucesso empresarial. Mas, logo depois de ficar sabendo que seus amigos do museu foram enviados para o Museu Smithsonian, Larry recebe um telefonema desesperado de Jedediah, avisando que quatro dos maiores vilões da história voltaram à vida e planejam tomar o Smithsonian, e depois o mundo. Larry se junta a velhos e novos amigos para deter os planos diabólicos.
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O súbito desaparecimento da agente Monica Bannan faz com que a agente Dakota Whitney recorra à ajuda do padre Joe, um homem que abusou sexualmente de 37 coroinhas no passado e que alega ter visões. Para ajudá-la na busca, já que não conta com experiência em acontecimentos fora do comum, a agente Whitney busca o apoio de Fox Mulder, que não é mais agente do FBI. O contato é feito através de Dana Scully, que também deixou a organização e agora trabalha como médica em um hospital católico. Inicialmente relutante, Mulder decide cooperar e, aos poucos, passa a acreditar cada vez mais nas palavras do padre Joe.
