Miles Morales é um jovem negro do Brooklyn que se tornou o Homem-Aranha inspirado no legado de Peter Parker, já falecido. Entretanto, ao visitar o túmulo de seu ídolo em uma noite chuvosa, ele é surpreendido com a presença do próprio Peter, vestindo o traje do herói aracnídeo sob um sobretudo. A surpresa fica ainda maior quando Miles descobre que ele veio de uma dimensão paralela, assim como outras variações do Homem-Aranha.
As crianças do mundo inteiro são protegidas por um seleto grupo de guardiões: Papai Noel, Fada do Dente, Coelho da Páscoa e Sandman. São eles que garantem a inocência e as lendas infantis. Mas um espírito maligno, o Breu, pretende transformar todos os sonhos em pesadelo, despertando medo em todas as crianças. Para combater este adversário poderoso, a Lua designa um novo guardião para ajudar o grupo: Jack Frost, um garotinho invisível que controla o inverno. Sem conhecer sua própria vocação de guardião, ele embarca em uma aventura na qual vai descobrir tanto sobre as crianças quanto sobre seu próprio passado.
