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Miles Morales é um jovem negro do Brooklyn que se tornou o Homem-Aranha inspirado no legado de Peter Parker, já falecido. Entretanto, ao visitar o túmulo de seu ídolo em uma noite chuvosa, ele é surpreendido com a presença do próprio Peter, vestindo o traje do herói aracnídeo sob um sobretudo. A surpresa fica ainda maior quando Miles descobre que ele veio de uma dimensão paralela, assim como outras variações do Homem-Aranha.
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Atualmente uma respeitada professora da Universidade de Columbia, Erin Gilbert escreveu anos atrás um livro sobre a existência de fantasmas em parceria com a colega Abby Yates. A obra, que nunca foi levada a sério, é descoberta por seus pares acadêmicos e Erin perde o emprego. Quando Patty Tolan, funcionária do metrô de Nova York, presencia estranhos eventos no subterrâneo, Erin, Abby e Jillian Holtzmann se unem e partem para a ação pela salvação da cidade e do mundo.
