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Miles Morales retorna para o próximo capítulo da saga do Aranhaverso, uma aventura épica que transportará o Homem-Aranha em tempo integral e amigável do bairro do Brooklyn através do Multiverso para unir forças com Gwen Stacy e uma nova equipe de Homens-Aranha para enfrentar com um vilão mais poderoso do que qualquer coisa que eles já encontraram.
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Miles Morales é um jovem negro do Brooklyn que se tornou o Homem-Aranha inspirado no legado de Peter Parker, já falecido. Entretanto, ao visitar o túmulo de seu ídolo em uma noite chuvosa, ele é surpreendido com a presença do próprio Peter, vestindo o traje do herói aracnídeo sob um sobretudo. A surpresa fica ainda maior quando Miles descobre que ele veio de uma dimensão paralela, assim como outras variações do Homem-Aranha.
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Após a desastrosa tempestade de comida no primeiro filme, Flint (Bill Hader) e seus amigos são obrigados a deixar a cidade de Boca Grande. Sem saída, ele aceita o convite de seu ídolo, Chester V (Will Forte), e junta-se à The Live Corp Company, que reúne os melhores inventores do mundo. Porém, quando descobre que sua máquina ainda funciona e agora cria perigosas comidas animalescas mutantes, Flint decide retornar e tentar salvar o mundo.
