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Miles Morales retorna para o próximo capítulo da saga do Aranhaverso, uma aventura épica que transportará o Homem-Aranha em tempo integral e amigável do bairro do Brooklyn através do Multiverso para unir forças com Gwen Stacy e uma nova equipe de Homens-Aranha para enfrentar com um vilão mais poderoso do que qualquer coisa que eles já encontraram.
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Miles Morales é um jovem negro do Brooklyn que se tornou o Homem-Aranha inspirado no legado de Peter Parker, já falecido. Entretanto, ao visitar o túmulo de seu ídolo em uma noite chuvosa, ele é surpreendido com a presença do próprio Peter, vestindo o traje do herói aracnídeo sob um sobretudo. A surpresa fica ainda maior quando Miles descobre que ele veio de uma dimensão paralela, assim como outras variações do Homem-Aranha.
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A Terra está dominada por alienígenas e o major Bill Cage, um relações públicas das Forças Armadas dos Estados Unidos, é obrigado a ir para a linha de frente. Inexplicavelmente, ele acaba preso em um ciclo do tempo, revivendo repetidamente sua última batalha. No entanto, quanto mais vezes ele luta, suas habilidades de guerreiro melhoram e ele fica mais perto de descobrir como derrotar o inimigo.
