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Tras reencontrarse con Gwen Stacy, el amigable vecindario de Spider-Man de Brooklyn al completo es catapultado a través del Multiverso, donde se encuentra con un equipo de Spidermans encargados de proteger su propia existencia. Pero cuando los héroes se enfrentan sobre cómo manejar una nueva amenaza, Miles se encuentra enfrentado a las otras Arañas y debe redefinir lo que significa ser un héroe para poder salvar a la gente que más quiere.
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Cuando Katie es aceptada en la escuela de cine de sus sueños, su familia entera decide acompañarla. Su viaje es interrumpido por una revolución tecnológica.
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En un universo paralelo donde Peter Parker ha muerto, un joven de secundaria llamado Miles Morales es el nuevo Spider-Man. Sin embargo, cuando el líder mafioso Wilson Fisk construye el 'Super Colisionador' trae a una versión alternativa de Peter Parker que tratará de enseñar a Miles como ser un mejor Spider-Man. Pero no será el único Spider Man en entrar a este universo: cuatro versiones alternativas buscan regresar a su universo antes de que toda la realidad se colapse.
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Peter Parker comienza a experimentar su recién descubierta identidad como el superhéroe Spider-Man. Después de la experiencia vivida con los Vengadores, Peter regresa a casa, donde vive con su tía. Bajo la atenta mirada de su mentor Tony Stark, Peter intenta mantener una vida normal como cualquier joven de su edad, pero interrumpe en su rutina diaria el nuevo villano Vulture y, con él, lo más importante de la vida de Peter comenzará a verse amenazado.