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여러 성장통을 겪으며 새로운 스파이더맨이 된 마일스 모랄레스. 그 앞에 다른 평행세계의 스파이더우먼 그웬이 다시 나타난다. 모든 차원의 멀티버스 속 스파이더맨들을 만나게 되지만, 질서에 대한 신념이 부딪히며 예상치 못한 균열이 생기는데… 상상 그 이상을 넘어서는 멀티버스의 세계가 열린다!
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자동차를 타고 국토를 횡단할까 했는데, 이게 무슨 날벼락. 로봇들이 세상을 점령하다니. 이제 이상하기로는 세계 최강, 미첼 가족이 나설 수밖에. 인류는 우리가 구한다. 어떻게든 되겠지!
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평범한 10대 마일스 모랄레스는 우연히 방사능 거미에 물려 스파이더맨 능력을 가지게 된다. 혼란스러워하던 마일스는 악당과 싸우고 있는 피터 파커를 마주치게 되고 피터 파커는 마일스가 자신과 같은 능력을 가지고 있음을 직감한다. 여러 개의 평행세계가 존재한다는 것을 알게 된 마일스와 피터 파커는 이후 스파이더우먼 스파이더 그웬, 스파이더맨 누아르, 스파이더햄 등 평행세계 속 공존하는 모든 스파이더맨들을 만나게 되는데... 하나의 유니버스에서 만나 팀을 결성한 스파이더맨들은 과연 세계를 구할 수 있을까?
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토니 스타크의 제안을 받고 시빌 워에 참여한 피터 파커는 다음 임무가 언제일지 설렘을 안고 하루하루를 보낸다. 토니는 MIT 진학 준비에 전념할 것을 권하지만 친절한 이웃에 머무는 것은 피터의 성에 차지 않는다. 한편 어벤져스 군단과 외계 세력의 전투로 생긴 산업폐기물을 처리하던 아드리안 툼즈는 그 일이 토니 스타크와 정부에 넘어가면서 하루아침에 빈털터리가 된다. 이에 앙심을 품은 아드리안은 외계 첨단무기를 훔쳐서 개조하는 빌런이 되고, 그의 존재를 알게 된 피터는 도움을 빌리지 않고 자기가 일을 해결해보려고 한다.