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La película es secuela de Ia serie de televisión, después de que Kuroko y Kagami pasan a ser estudiantes de segundo año. Un equipo americano de baloncesto callejero (“street basket”) llamado Jabberwock, viaja a Japón para jugar un -partido amistoso con un equipo japonés, pero tras una apabullante derrota del equipo local, los miembros del Jabberwock se mofan del baloncesto japonés. Esto causa el enfado del padre de Riko, que decidirá reunir al equipo titular de la Generación de los Milagros más Kuroko y Kagami. EI equipo se llamará Vorpal Swords, y tendrá que encargarse de realizar un partido de revancha contra Jabberwock
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Osamu Fujimoto es asesor e hijo del primer ministro al que han asesinado. El suceso, bautizado como el mayor acontecimiento desde la guerra, hace que Osamu colabore con la Mayor Kusanagi y la Sección 9, para descubrir la verdad detrás del asesinato.
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Es el año 2116 y el gobierno japonés ha comenzado a exportar los droides no tripulados y el concepto de Sistema Sibyl a los países que lo requieran y así es como se ha extendido mundialmente el sistema. La unión de países del sudeste de Asia (SEAUn) ha introducido recientemente el Sistema Sibyl y se encuentra en fase experimental y es gracias a ello que la ciudad artificial construida sobre el agua Shambala Float disfruta de días de paz y tranquilidad. Sin embargo, desde SEAUn llegan terroristas a Japón que consiguen birlar el Sistema Sibyl y lanzar una ofensiva al gobierno central. Es entonces cuando la sombra de cierto hombre aparecerá y Akane viajará hasta Shambala Float para descubrir la verdad detrás de la justicia que mueven estos hechos.
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Sea testigo de la formación de la legendaria Sección de Seguridad Pública 9. Cuando una organización clandestina piratea todos los autos en la ciudad, Kusanagi recluta a un equipo letal de ciberopertivos para reprimir el caos y hacer que la ciudad vuelva a estar segura.
