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5つのストーリーをオムニバス形式で構成。突然妖怪になってしまったケータ、8年後の世界にタイムスリップし妖怪になる前の飼い主エミちゃんに会ったジバニャン、弟ができたと母ちゃんに告げられるコマさん、 思い出とともにサンタ当番をこなすUSAピョン。それぞれの物語に隠されたメッセージとは何なのか。全く別の物語が最後の5つ目の物語の地「妖怪ワールド」で明らかになる。
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100年前、砂漠の街「デセルシティ」は、強大な力を持つポケモンによって壊滅的な被害を受けていた。そこへ現れた旅人が、不思議な力を持つツボでそのポケモンを封印したことで、デセルシティの人々は平穏な時間を取り戻していた。 そして時は流れ現在、旅を続けるサトシ達一行は、不思議なリングを使って色々なものを取り出したりする力を持つ謎のポケモン「フーパ」と、フーパの世話をしている少女・メアリと出会う。無邪気でいたずらとドーナツが好きなフーパは、サトシとピカチュウを「サートン」「ピーカン」と呼び、サトシ達とすぐに仲良しになる。デセルシティに着いたサトシ達は、メアリの兄・バルザと出会うが、フーパはどこか怪しい雰囲気のバルザと、彼の持っていた「いましめのツボ」にひどく怯える。バルザはフーパの姿を確認すると突然、ツボの蓋を開け、ツボの中から噴き出した「影」に包まれたフーパは苦しみ出し、邪悪な気配をまとった巨大なポケモンへと姿を変えた。
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平凡な小学5年生の少年、ケータは不思議な腕時計・妖怪ウォッチを手に入れたことから、周りで騒動を起こす妖怪が目に見えるように。そんなある日、睡眠中のケータの腕から妖怪ウォッチが消えてしまう。その後、妖怪フユニャンと運命的な出会いを果たしたケータは、妖怪ウォッチを奪取するため、時を超えて60年前に向かう。しかし、そこには予想だにしない力を持つ敵が待っていた。
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カロス地方には生命を操るといわれる伝説のポケモンが2体存在していた。1体は生命を与える力を持ったポケモンで「ゼルネアス」と呼ばれた。一方でもう1体はあらゆる生命を奪う力を持ち、「イベルタル」と呼ばれていた。遙か昔、イベルタルはカロス地方の「オルアースの森」で自然やポケモンから生命を奪い、全てを石に変えた末に繭となって眠りについた。その後に現れたゼルネアスは自ら生命を与え、被害を抑える事に成功した。この一連の事件は後に「大破壊」と呼ばれる様になる。 そして時が流れ、舞台はメレシー達が平和に暮らす地底王国「ダイヤモンド鉱国」に移る。幻のポケモン「ディアンシー」が姫として治めている鉱国には巨大ダイヤモンド型のエネルギー源「聖なるダイヤ」が置かれており、鉱国はその鉱石によって形を保ち続けていた。
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このナゾを解いた者には、永遠の命が贈られる。 ある日、レイトンのもとにオペラのチケットが同封された1通の手紙が届く……。差出人はレイトンのかつての教え子でもあるオペラ歌手のジェニス。1年前に亡くなったはずの友人が『永遠の命を手に入れたの』と7歳の少女となって現れたという……。 この不可解な出来事を解明するために、ルークや助手のレミとともにオペラが上演される“クラウンペトーネ劇場”へと向かい調査に乗り出した。そこではレイトンの師、シュレーダー博士が研究していた不老不死王国“古代アンブロシア王国”の伝説を元にピアニストのウィスラーが作曲した新作オペラが上演されていた。しかし、そこに集まった観客たちの真の目的は『永遠の命』を手に入れることだった。舞台に現れた仮面の男デスコールが宣誓したのは『永遠の命』を手にいれるための命をかけたナゾトキゲームの開始の合図であった。そして、生けたゲームが幕を開けた……。
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Mametchi and his friends must save Tamagotchi world from a book that is beginning to destroy reality, entitled "The World's Happiest Story".