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物語や文学を愛するあまり、本当に本を食べてしまう文学少女、遠子。そんな彼女の秘密を知ってしまった新入生・心葉は、文学部に無理やり入部させられ、遠子のためにおやつを書く日々を送ることになる。ある日、遠子のおやつのために設置した“恋愛相談ポスト”に1通の手紙が……。
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このナゾを解いた者には、永遠の命が贈られる。 ある日、レイトンのもとにオペラのチケットが同封された1通の手紙が届く……。差出人はレイトンのかつての教え子でもあるオペラ歌手のジェニス。1年前に亡くなったはずの友人が『永遠の命を手に入れたの』と7歳の少女となって現れたという……。 この不可解な出来事を解明するために、ルークや助手のレミとともにオペラが上演される“クラウンペトーネ劇場”へと向かい調査に乗り出した。そこではレイトンの師、シュレーダー博士が研究していた不老不死王国“古代アンブロシア王国”の伝説を元にピアニストのウィスラーが作曲した新作オペラが上演されていた。しかし、そこに集まった観客たちの真の目的は『永遠の命』を手に入れることだった。舞台に現れた仮面の男デスコールが宣誓したのは『永遠の命』を手にいれるための命をかけたナゾトキゲームの開始の合図であった。そして、生けたゲームが幕を開けた……。
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一護の暮らす現世の町・空座町(からくらちょう)。ある時、町に認識不能の霊生物“欠魂(ブランク)”が大量発生する異変が発生、一方尸魂界(ソウル・ソサエティ)では空に現世の景色が映し出される。世界崩壊の前兆とされるこれらの事態を前に、現世と尸魂界の秩序を守る護廷十三隊の死神たちは浮き足立つ。そんな中、現世にいる一護やルキアは、欠魂を一掃してみせた死神の少女・茜雫(せんな)と出会う。