스페이스 고지라를 물리치고 1년 뒤, 고지라와 리틀 고지라가 살던 버스 섬이 갑자기 소멸하고 둘도 모습을 감춘다. 얼마 안 지나 몸이 불타오르는 고지라가 홍콩에 나타난다. 버스 섬이 폭발하면서 그 지하에 있던 천연 우라늄의 영향으로 고지라 체내가 불안정하게 변해 언제 핵폭발할지 모르는 상태가 된 것임이 판명된다. G-FORCE는 슈퍼 X-3 등을 동원하여 고지라를 얼리고 최대한 폭발을 막아보려고 한다. 한편, 국립물리연구소의 이쥬인 켄사쿠는 이상한 미생물들을 발견한다. 아주 먼 옛날 지구에 산소가 없던 시절에 나타났던 미생물들이 초대 고지라를 죽인 옥시전 디스트로이어의 영향을 받아 진화한 데스토로이아였다. 데스트로이아는 연구실을 탈출해 하수구를 통해 시나가와 수족관으로 흘러들어간다. 이윽고 수족관에서는 물고기들이 뼈만 남고 산화하는 사건들이 일어난다. 데스토로이아는 수족관을 중심으로 점점 성장해나간다. G-FORCE는 데스토로이아가 냉동에 약하다는 것을 알아채고 메이서를 동원해 집중 공격한다.
이 영화의 주인공은 일본 나가사키에 살고있는 어느 노파이다. 그녀는 나가사키에 투하된 원자폭탄으로 인해 남편을 잃었고 그 후 40년의 세월을 홀로 살아가고 있었다. 여름 방학을 맞이하여, 4명의 손자가 그녀를 방문하고 손자들은 한 번도 만나본 적이 없는 할아버지에 대해 이야기해 달라고 조른다. 그녀는 오랜 세월 동안 잊고 지냈던, 하지만 늘 마음 한 구석에 자리잡고 있던 남편에 대한 추억을 떠올리게 되고 손자들에게 이야기를 시작한다. 그리고 그녀의 이야기를 따라 원자폭탄이 투하된 1945년 8월, 일본의 참상이 펼쳐지는데...
여우비가 내리던 날, 어린 구로사와는 어머니의 충고를 잊은 채 숲에 들어갔다가 여우가 시집가는 장면을 목격하게 된다. 이 사실을 전해들은 어머니는 여우를 찾아가 용서를 빌라고 하지만, 숲으로 다시 들어간 소년의 눈 앞에는 비온 후 무지개가 걸린 아름다운 산이 보일 뿐이다. 또한 그는 누나들과 함께 복숭아를 따러 갔다가 어느 소녀를 만나게 되고, 소녀의 뒤를 쫓아 간 곳에서 복숭아 나무의 정령들을 만나는데...
