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세계가 멸망하는 것을 막을 수 있는 건 '성배'인 사카츠키 미유가 희생하는 것뿐이었다. 미유가 아닌 세계를 살려야 한다고 말하는 줄리안 에인즈워스에게 이리야스필 폰 아인츠베른은 둘 다 구하겠다고 대답한다. 그리고 이리야 일행은 시로와 미유가 자랐던 집에서 생활하게 된다. 시로가 미유와 함께 살았던 이유는 어떤 소원이라도 이루어줄 수 있는 '신의 아이'였던 미유를 키리츠구가 집으로 데리고 왔기 때문이었다. 하지만 여동생 미유를 되찾기 위해 줄리안이 나타나는데.
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썬더코리아의 세계제패 이후 최고의 인기를 누리고 있는 축구는 피프스 섹터로부터 경기의 결과까지도 관리되는 상황에 처한다. 천둥 중학교 축구부 신입 부원 ‘천마루’와 친구들은 진정한 축구를 되찾기 위해 애쓰지만 피프스 섹터의 명령으로 의문의 섬 ‘갓 에덴’으로 끌려가게 되고, 수수께끼의 시드 팀 ‘언리미티드 샤이닝’과 시합을 벌이나 힘없이 패하고 만다. 위기에 처한 축구부 앞에 행방불명이었던 ‘강수호’와 전설의 선수들이 모습을 드러내는데… 전설의 천둥일레븐과 특훈을 시작한 천마루와 축구부는 시드와의 재시합에서 승리하고 갓 에덴의 비밀과 성제 알렉스의 음모를 밝혀낼 수 있을 것인가!?
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창궁의 파프너 시리즈 5년만의 신작 극장판. 1기로부터 2년 뒤의 이야기를 다룬다. 인류를 구하기 위해 만들어진 인공섬인 타츠미야 섬. 이곳의 많은 사람들이 더는 전쟁을 원하지 않지만 먼 우주에서 온 페스툼이라는 적이 나타나고, 이에 맞서기 위해 카즈키 등의 파일럿들이 파프너를 타고 전투하게 된다. 하지만 한층 강력해진 적들은 인류의 병기까지 사용하여 이들을 위협하고, 적을 소멸하고 섬을 지키기 위해 새로운 파일럿까지 투입되지만 섬의 운명을 장담할 수 없을 정도로 위태로운 상황에 이르게 되는데…
