도깨비왕 ‘라선’은 자신의 부활을 위해, 사악한 요괴 바이러스 ‘어둠깨비’를 지구에 퍼뜨리고 ‘어둠깨비’들은 외로운 소년 ‘서도영’을 통해 어둠의 힘을 증식시킨다. 한편 ‘염라대왕’의 지시를 받아 새로운 요괴워치의 주인을 찾던 ‘위스퍼’는 정의감이 강한 소녀 ‘윤단아’와 술법을 사용할 줄 아는 소년 ‘천유성’을 만난다. ‘윤단아’는 절체절명의 위기에서 벗어나기 위해 요괴들을 소환하기 시작하고, 요괴들에게는 라이트사이드&섀도사이드 두 개의 얼굴이 있다는 사실을 알게 된다. 그리고 마침내 시작된 운명의 전투!
포켓몬 사상 최초 [불꽃], [물] 쌍방 타입을 가진 환상의 포켓몬 볼케니온의 등장! 인간을 싫어하는 포켓몬 볼케니온은 우연히 여행하는 지우와 친구들과 만나게 되고 갑자기 나타난 이상한 고리로 지우와 묶여 떨어질 수 없는 사이가 되어버린다! 결국 볼케니온 그리고 지우와 친구들은 함께 모든 것이 기계로 이루어진 기계장치의 왕국인 아조트왕국으로 향하게 된다. 한편, 아조트왕국의 대신 자비스는 500년 전 왕국에서 태어난 환상의 포켓몬 마기아나를 납치하고 마기아나가 가진 ‘소울하트’라는 미지의 힘으로 왕국을 지배하려고 하는데... 지우와 친구들은 볼케니온과 힘을 합쳐 소울하트를 지켜낼 수 있을까? 지금, 포켓몬 역사상 가장 뜨거운 배틀이 시작된다!
지우와 피카츄 일행은 '무엇이든지 소환할 수 있는 링'을 가진 환상의 포켓몬 후파를 만난다. 그때, 데세르시티에서는 엄청난 포켓몬을 봉인한 '굴레의 항아리'에 사악한 기운이 흐르고...! '굴레의 항아리'를 열고 분노의 힘으로 되살아난 '검은 그림자'! 그 그림자의 정체는 바로 '후파'의 본래 모습, 초후파였다! 초후파는 힘을 되찾기 위해 포켓몬계의 최강 파워를 자랑하는 전설의 포켓몬들을 소환하기 시작하고! 지우와 후파 일행은 위기에 빠진 마을을 지키키 위해 이를 대적할 가공할만한 파워의 다른 전설의 포켓몬을 소환해내는데...!
어느 날, 자고 있던 민호의 손목에서 빛을 내며 요괴워치가 사라져버린다. 그리고 갑자기 진달래 마을에 나타난 거대 고양이 요괴 ‘거대냥’으로부터 친구를 구해달라는 부탁을 받는데… 민호 일행은 사라진 요괴워치와 ‘거대냥’의 친구를 돕기 위한 단서를 찾던 중 사건의 열쇠를 쥔 고양이 요괴 ‘부유냥’을 만나게 되고 60년 전 과거로 타임슬립을 하게 된다. 그들을 기다리고 있는 거대한 적의 정체는 무엇이며, 민호 일행은 무사히 요괴워치를 되찾을 수 있을 것인가?!
